Després de passar per les aules de Física, Belles Arts, i Ciències Polítiques, Gilliam va aconseguir treballar amb el seu ídol, Kurtzmann, per a la seva revista ¡Help! mentre feia els seus primers tontejos amb la càmera. Una de les seccions de la revista era una fotonovel·la per a la que es reclutaven còmics amb poca fortuna. La fortuna en aquest cas va ser que Gilliam va conèixer John Cleese, qui protagonitzava per a la revista una història en fotos sobre un home que té un romanç ni més ni menys que... amb una nina Barbie.

Després d’una llarga temporada de misèria –monetària i creativament parlant- als EUA, Gilliam decideix anar a Gran Bretanya, on és rescatat per Cleese per al show televisiu Do not adjust your set, on convivien un grup de joves actors i guionistes de Cambrige: es tractava de Graham Chapman, Michael Palin, Erid Idle i Terry Jones. Neixien els Python (Monty).

Monty Python’s Flying Circus, l’esbojarrat programa de la BBC, va suposar tota una revolució en la petita pantalla i obriria el camí perquè el grup es convertís en un dels representants de l’humor més boig però assenyat alhora, on es combinaven els gags més visuals amb els jocs de paraules més enginyosos. Tot i participar-hi com a guionista i actor, el paper primordial de Gilliam va ser el d’animador de les coloristes imatges que apareixien a cada programa i dels títols de crèdit. Amb la tècnica del cut off  barrejava dibuixos amb fotografies antigues i icones com ara la Venus de Botticelli o el David de Michelangelo, colorejant-los i animant-los, obtenint un resultat divertidíssim que encaixava perfectament amb l’esperit dels Python.

No obstant la seva passió pel dibuix i l’animació, Gilliam aviat també va buscar el seu lloc darrera la càmera. La seva primera experiència va ser en Los caballeros de la mesa cuadrada y sus locos seguidores (1975), la lectura que els Python van fer sobre el mite del Grial. Era una primera mostra de la passió de Gilliam, compartida pel grup, per l’Edat Mitjana. A partir de llavors, castells, màgia, dracs i sobretot la figura de l’heroi somniador i visionari, una mena de Quixot que pot veure’s també com un alter ego del propi Gilliam, seria una constant en les seves pel·lícules. Així, després dirigiria La bestia del Reino, una altra fábula boja medieval on només van participar alguns pythons.

Gilliam va participar com a guionista i actor a La vida de Bryan, la biografia d’un irreverent doble de Crist. El guardià tartamut o el predicador van ser papers curts però inovidables per qualsevol dels fans del grup –i de la pel·lícula-. L’any 81 va tornar a dirigir, aquest cop barrejant passat i present en una història sobre uns estranys nans que viatgen pel temps. Héroes del Tiempo va suposar una primera mostra de l’interès del director en la mescla de moments històrics, no només com a fruit d’una reflexió sobre el futur de la humanitat i el suposat avenç d’aquesta sinó com a quelcom que li permetia fer una colorista barreja estètica d’elements futuristes, medievals i barrocs. Aquest deliri estètic, tan característic de Gilliam, també es repetiria a Les aventures del Baró Munchausen, on va solidificant-se el personatge de l’heroi romàntic, visionari, que lluita en solitari perquè el seu món no s’esfondri enmmig de la incomprensió dels altres.

Gilliam no va participar en la direcció de la darrera fantasia pythoniana en forma de llargmetratge, El sentido de la vida, excepte el genial pròleg d’aquesta,  The Crimson Permanent Assurance, on un edifici d’oficines d’una gran ciutat es converteix en un vaixell que salpa sobre el ciment. La fantasia com a escapatòria de la grisa rutina, l’evocació de temps antics enmig d’un present prefabricat, és també el germen de la seva obra mestra, Brazil (1985), una revisió molt lliure del 1984 d’Orwell on una tecnologia molt atrotinada i la burocràcia més kafkiana dominen un món d’estètica anys quaranta.  Sam, l’heroi solitari, serà el Quixot lluitant contra tot un sistema de “Grans Germans”. La preocupació pel futur, però amb un to més seriós (potser per les implicacions d’estrelles de Hollywood com Bruce Willis i Brad Pitt) va reaparèixer en Doce Monos, genial versió de l’estranya joia que és la fotonovel·la posada en imatges de Chris Marker, La Jetée. Si en Brazil el pessimisme es convertia en una victòria de la imaginació, a Doce Monos el futur és molt més negre per a Gilliam en aquest film: experiments amb animals, virus que anihilen la humanitat... i la reafirmació de la idea que en aquest món vertiginós i sovint ridícul, els bojos són els únics sans.

Un to més intimista i humà va tenir la pel·lícula més “realista” (si bé dir això en el món de Gilliam no s’ajusta al sentit estricte de la paraula) del director, El Rey Pescador (1991): les constants de la bojeria, el mite del Grial com a símbol de les quimeres i somnis humans, s’unien en una Nova York escenari d’una història d’amistat i redempció, la de Jeff Bridges i Robin Williams. Tot i la bona feina dels actors, hi ha qui va acusar Gilliam de deixar-se endur per  el sentimentalisme més planer i que la seva pel·lícula feia un cert tufillo a filosofia new age. Potser per això anys més tard rodaria una altra història d’amistat amb un to molt diferent, la del periodista Raoul Duke i el seu amic Gonzo, a Las Vegas dels setanta, Miedo y asco en Las Vegas. Aquí la bojeria és autoinduïda, és a dir, provocada per la ingestió massiva d’al·lucinògens, amb una perillosa visió de les drogues com a escapatòria de la realitat i provocadora de fantasies d’allò més barroc.